驱逐舰指挥官的游戏背景为第二次世界大战，在游戏中你将扮演一名二战时期美国海军的驱逐舰指挥官，参与盟军的各项军事行动，以对抗轴心国包括德国、日本、意大利的强大海军。一系列基于史实并富有挑战性的任务能让你再次体验二战中的一些经典战役。在游戏中，你可能被派去北冰洋猎杀德国人的U型潜艇，或是在冲绳岛抵御神风敢死队的亡命攻击。你也有可能去执行一些护航任务如：为英国庞大的运输舰队护航或为登陆诺曼底的步兵提供炮火支援等。游戏完全模拟了真实的时间。另外战舰的管理、操纵、战斗等都可以通过你来直接控制，您可以直接指挥主炮塔，防空机枪甚至鱼雷发射器。而且正如制作小组所期望的，游戏提供了一个友好，直观的操作界面从而使一些初级玩家也能很快上手。
在这里要提醒大家的是，驱逐舰指挥官不仅提供了一系列的单人任务而且还提供了一个非常容易使用的任务发生器。你可以通过选择包括：环境，时间，天气，敌我位置，不同的战争时期等为数众多的特征来制定任务。游戏还提供了两个战役模式，战场覆盖了整个大西洋和太平洋。总之，游戏丰富多彩的模式和极其写实主义的风格能使你按照自己的偏爱来选择不同难度的挑战。
大西洋
在大西洋战役中，玩家最初只有一艘驱逐舰，执行海岸巡逻，护航任务。到了中期将指挥两艘驱逐舰迎战德军U型潜艇、沿岸炮轰任务。而到了后期将会拥有4艘驱逐舰，负责拦截敌舰队、运输船，直到1944年年底彻底封锁住德军的海上交通为止。
太平洋
太平洋战役始于美国珍珠港事件之后，与大西洋战役一样，战役初期玩家只有一艘驱逐舰，负责一些简短的护航、巡逻任务。中期将拥有两艘驱逐舰执行攻占岛屿、拦截日军舰队、战机等任务。后期将指挥4艘驱逐舰，与美军航空母舰编队协同作战，迎战神风敢死队，直至最终占领冲绳岛。
