19世纪：恶魔城 被夺走的刻印
主角：夏诺雅简介：游戏史中的又一位女性英雄
19世纪初，当权者和一些民间组织开始研究除贝尔蒙特家族所掌握的神圣力量外，其他对抗德古拉的方法。这些研究基本上都已失败告终。“圣教”就是这样的一个民间组织。就在教会即将解散的前夕，首领巴罗突然有了一个惊人的成果。他发现了一种叫做“刻印”的技术，将某种力量植入某些特定的人身体内，从而达到使用该力量的效果，而最强大的、足以摧毁德古拉伯爵灵魂的的刻印被称做“多米纳斯”。就在多米纳斯的仪式中巴罗的徒弟之一阿鲁巴斯介入导致仪式失败，并让义妹夏诺雅丧失了记忆与感情。
记忆丧失的夏诺雅开始寻找离开圣教的阿鲁巴斯，准备取回被夺走的三个多米纳斯刻印。后来，夏诺雅才知道阿鲁巴斯是因为不想让她自己使用刻印致死才破坏了仪式，失去了义兄的她回到师父身边后又发现了一直以来辅养自己长大的恩师已被多米纳斯的邪恶意念所操控。
为阻止师父临死前召唤的魔王德古拉重回人间，也为替老师赎清罪孽。最终决战时夏诺雅发动了三个多米纳斯刻印欲与之同归于尽，阿鲁巴斯的灵魂在最后保护了夏诺雅，并让失去感情和记忆的夏诺雅重新找回了自己的感情和记忆，重拾感情的夏诺雅，终于露出了自己的第一次微笑。
1917年：恶魔城 血族
主角：约翰·莫理斯、埃里克·里卡德简介：现实世界最为接近的恶魔城故事
公元1897年昆西·莫理斯讨伐德古拉，并将之消灭。德古拉被昆西·莫里斯消灭之后，他的一个部下试图把他召唤回来。但是这个部下的力量实在有限，最终只能召唤到德古拉的侄女——伊莉莎白·巴特雷，一位美貌的女吸血鬼。
为了让自己的叔父复活，伊莉莎白在欧洲收集死者的灵魂。这个棉若桃李心如蛇蝎的女子设计了一个恶毒的计划：他指使塞尔维亚人在萨拉热窝刺杀了奥匈帝国的皇储斐迪南大公夫妇。使当时已经很紧张的欧洲各国矛盾激化，冲突爆发，这就是第一次世界大战。在这场战争中，同盟国和协约国双方约有800余万的人死亡。这是人类历史上的一次大灾难。
就在此时，曾经见证父亲封印吸血鬼的约翰·莫里斯和他的好朋友埃里克·里卡德担任了讨伐吸血鬼的任务。为了阻止伊莉莎白的阴谋，他们来到了那座神秘的城堡里。
1944年：恶魔城 迷宫的画廊
主角：乔纳森·莫理斯、夏洛特·欧琳简介：战火纷飞中亲情的悲歌
1944年，第二次世界大战正在上演。残酷的战争让世界陷入恐怖之中，惨烈的战争让很多无辜者枉死。这些无法进入天国的怨灵带着憎恨结集在恶魔城中。那座曾经无数次给人间带来灾难的城堡。这次的“恶魔城”并非德古拉伯爵的杰作。它由一位画家“布劳内尔”唤出。布劳内尔在二战中失去了两个女儿。为悲伤和仇恨所笼罩的他，出卖了自己的灵魂，做了吸血鬼，发誓要毁灭这个肮脏的世界，向全人类复仇。闻听恶魔城重现世间的埃里克·里卡德毅然前往恶魔城，但一直没有音讯。
此后，他的两个女儿史黛拉·里卡德和罗莱塔·里卡德前往恶魔城调查父亲失踪的真相。她们在恶魔城最深处见到了身负重伤的父亲埃里克和吸血鬼布劳内尔。精神世界一片混乱的布劳内尔，将史黛拉和罗莱塔看作了自己死去的女儿。最后，史黛拉和罗莱塔被布劳内尔交换了血液变成了吸血鬼，做了他的忠实奴仆。
教会调查到了恶魔城的存在。为平息这个混乱时代给人类带来的波动，吸血鬼猎人乔纳森·莫里斯和天才魔法师夏洛特·欧琳走进了被怨念所包围的恶魔城。与其他吸血鬼猎人不同的是，虽然约翰·莫里斯将圣鞭Vampire Killer交给了儿子乔纳森，却从来没有教他如何使用。空负“吸血鬼猎人”之名，却无法发挥圣鞭真正力量的乔纳森，心中始终对父亲心存一份无法解消的怨恨。
他们在恶魔城中见到了亡灵“温德”。温德虽身处恶魔城中，却能创造出不被恶魔城邪恶之力影响的结界。温德告诉了乔纳森和欧琳，恶魔城城主已不再是德古拉，而是吸血鬼布劳内尔。布劳内尔在恶魔城中的一幅幅油画里，创造了数个幻象世界，而这些画正是恶魔城魔力的来源。
在漫长的冒险中，乔纳森和欧琳了解到“温德”实际就是埃里克·里卡德。当他们最终解放了史黛拉和罗莱塔的灵魂时，姐妹二人告诉乔纳森：贝尔蒙特家族之外的任何人使用圣鞭Vampire Killer都要付出削减生命的代价，而里卡德家族，就是唤醒圣鞭真实力量的引子。
乔纳森的父亲约翰·莫里斯的死因看起来是与吸血鬼交战受伤，实际上是因使用了圣鞭的退魔之力。所以，约翰不想让儿子重蹈覆辙，想让乔纳森不依靠圣鞭的力量也能平静地生活下去。深深感到自己的使命和父亲良苦用心的乔纳森，毅然解放了圣鞭的真正力量，向布劳内尔发起了挑战。
布劳内尔最终倒在了圣鞭之下，然而突然出现的死神将布劳内尔劈成两半，并告诉乔纳森和欧琳，布劳内尔的画解放了恶魔城的究极魔力。在死神的召唤下，吸血鬼伯爵德古拉已在恶魔城获得了重生。乔纳森和欧琳冲入了恶魔城的城主之间，消灭了最终与死神融合在一起的德古拉。失去魔力支撑的恶魔城，瞬间变成了一片瓦砾。
2035年：恶魔城 晓月圆舞曲
主角：来须苍真、尤里乌斯·贝尔蒙特
简介：德古拉转世为日本高中生
公元1999年尤里乌斯·贝尔蒙特讨伐德古拉，并且将其完全消灭。德古拉被消灭36年之后，公元2035年，将有一次日全食发生，一个叫来须苍真的日本高中生和他青梅竹马的同学白马弥娜在神社一起观看日食，却遇到了离奇事件。苍真由于不明原因失去意识，当他醒来的时候，他发现自己和弥娜被传送到一座神秘的城堡里。在一个名叫有角幻也的神秘男子的帮助下，苍真开始探索恶魔城的秘密。旅途中他还遇到了费尔南德斯家的传人洋子·费尔南德斯和一个不知自己姓名，外号叫“J”的大叔。苍真逐渐明白，原来这次日食是邪恶力量制造的，其目的是要让德古拉重新复活。而魔王德古拉的灵魂，就潜伏在他自己体内。
“J”原来就是1999年消灭德古拉的英雄尤里乌斯·贝尔蒙特，有角幻也则是阿鲁卡多的化身。在他们的协助下，苍真打败了策划这一阴谋的邪恶教团头目格拉翰姆·琼斯。但德古拉的灵魂仍然在他的身体里面。苍真答应尤里乌斯，如果他在将来变成魔王，就由他来把自己消灭。苍真进入混沌把它消灭，回到原来的地方。在游戏中如果失败，就会变成魔王。
2036年：恶魔城 苍月十字架
主角：来须苍真简介：发生在未来的魔幻与现实交织的故事
在前作一年之后，世界各地不甘心失败的吸血鬼侍从们仍然在策划新的阴谋。德古拉的部下西丽亚预谋让苍真体内的德古拉之魂苏醒，而两名魔王的候选人迪米特里和塔里奥则准备争夺魔王的位置，所以他们准备刺杀苍真。
苍真自然不会坐以待毙。他决定去找西丽亚算帐，不料又中了圈套，发现自己似乎回到了去年的恶魔城中。实际上，这只是恶魔城的翻版而已。苍真面对的，是一群德古拉信徒的挑战，以及自己灵魂转化成德古拉的危险。作为历代恶魔城主角中能力最强的人（因为苍真本身就是德古拉转世，只不过换了一个纯净的灵魂而已）苍真可以将被他打败的怪物的能力吸收并且自己使用。
在最后，有角幻也帮助苍真识破了西丽亚杀死“弥娜”的骗局，使他摆脱了德古拉的控制。这个阴魂不散的吸血鬼没有来得及使自己彻底复活，就又一次被夙敌们送下了地狱。到此为止，恶魔城的故事就暂时告一段落。
